Джон Винчестер возвращается с войны во Вьетнаме и пытается привыкнуть к мирной жизни. Его отец Генри исчез много лет назад, оставив семью без объяснений. Неожиданная встреча с загадочным незнакомцем и полученное письмо заставляют Джона вновь заинтересоваться обстоятельствами исчезновения отца. Поиски приводят его к Мэри Кэмпбелл, девушке, которая охотится на сверхъестественных существ. Мэри принадлежит к семье потомственных охотников. Вместе с родителями она с детства сталкивалась с демонами, призраками и чудовищами, о существовании которых большинство людей даже не подозревает. Теперь её отец Сэмюэл пропал при загадочных обстоятельствах, и девушка пытается найти его, хотя давно мечтает отказаться от опасного семейного занятия. Джон и Мэри обнаруживают, что их поиски связаны с тайной организацией Хранителей знаний. Её участники собирали сведения о магии, древних существах и способах борьбы с нечистью. Генри Винчестер был одним из членов общества, поэтому Джон надеется найти среди оставленных им материалов ответы на вопросы о прошлом своей семьи. Мэри знакомит нового спутника с Карлосом Сервантесом и Латикой Десаи. Карлос обладает большим опытом охоты на опасных существ, а Латика хорошо разбирается в старинных книгах, символах и легендах. Вместе они начинают изучать загадочные происшествия, которые могут быть связаны с исчезновением Сэмюэла. Вскоре друзья сталкиваются с акридами, существами из другого измерения, способными проникать в человеческий мир. Они скрываются среди людей и готовят масштабное вторжение. Герои понимают, что обычные методы борьбы с нечистью могут оказаться бесполезными, поэтому начинают искать сведения о происхождении новых врагов. Расследования приводят команду в заброшенные здания, старинные убежища охотников и места, связанные с магическими ритуалами. Друзья встречают людей, пострадавших от сверхъестественных сил, и сталкиваются с существами, которых прежде знали только по древним записям. Каждая находка помогает приблизиться к разгадке, но одновременно открывает новые опасности. Джон постепенно привыкает к жизни охотника. Военный опыт помогает ему действовать в опасных ситуациях, однако столкновения с магией и демонами требуют совершенно других знаний. Мэри обучает его основам охоты, а Латика и Карлос помогают разобраться в особенностях сверхъестественного мира. Параллельно Джон пытается справиться с тяжёлыми воспоминаниями о войне. Он редко рассказывает о пережитом, но прошлое продолжает влиять на его поступки. Мэри тоже испытывает внутренние противоречия, поскольку желание спасти отца заставляет её продолжать жизнь, от которой она давно хотела отказаться. Постепенно отношения Джона и Мэри становятся ближе. Они начинают доверять друг другу и вместе принимают решения, от которых зависит безопасность всей команды. Однако поиски родственников и противостояние акридам постоянно заставляют их рисковать собственными жизнями. Когда друзья выясняют истинные планы акридов, становится понятно, что противники намерены уничтожить человечество. Команда ищет способ закрыть путь существам из другого измерения и предотвратить вторжение. Для этого героям приходится использовать знания Хранителей и обращаться к союзникам, связанным с тайнами сверхъестественного мира. В ходе последнего противостояния Джон и Мэри узнают, что их история связана с вмешательством человека из другой реальности. Это открытие объясняет некоторые загадочные события и заставляет героев иначе взглянуть на собственное прошлое. После победы над акридами перед ними появляется возможность самостоятельно решить, какой будет их дальнейшая жизнь.
