Тревор Бельмонт давно привык скрывать своё происхождение. Его род изгнали из Валахии, но война Дракулы вынуждает Тревора действовать. Вампир мстит за казнь жены Лизы, которая лечила больных и была обвинена церковью в колдовстве. Ночные создания разоряют города, а Тревор обнаруживает, что почти никто не способен им противостоять. Он знакомится с Сифой Белнадес, владеющей магией, и пробуждает Алукарда, сына Дракулы. Вместе им удаётся проникнуть в замок. Алукард вынужден сражаться с собственным отцом, чтобы остановить уничтожение страны. Гибель Дракулы освобождает дорогу другим претендентам на власть. Кармилла собирает союзниц и планирует захватить огромные территории, но ей нужен Гектор, умеющий создавать чудовищ. Она обманом удерживает его в плену. Бывший союзник Дракулы Айзек ведёт собственную армию к Кармилле. В это время Тревор и Сифа переходят из города в город, уничтожая оставшихся ночных тварей. Алукард не покидает родительский замок, хотя одиночество становится для него всё тяжелее. В Линденфельде Тревор и Сифа выходят на след монахов, поклоняющихся существам из ада. Они пытаются остановить обряд, способный погубить поселение, и встречают путешественника Сен-Жермена. Он изучает загадочный коридор между мирами, надеясь отыскать женщину, которую потерял. Алукард берётся учить охотников, которые затем нападают на него. Тем временем Айзек добирается до замка Кармиллы и уничтожает её власть, вместо того чтобы продолжить её завоевания. Сен-Жермен находит новый способ достичь мира, где пропала его возлюбленная. Он готовит воскрешение Дракулы и Лизы, но Смерть намерена использовать обряд для новых убийств. Тревор, Сифа и Алукард приходят на помощь людям у замка и срывают ритуал. Тревор побеждает Смерть, и друзья считают его погибшим, пока он не возвращается. Возрождённые Дракула и Лиза покидают места прежней войны. Они останавливаются вдали от сына, не решаясь сразу рассказать ему о своём возвращении.